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Una precuela del Drakengard original, Drakengard 3 transporta a los jugadores a un mundo medieval donde seis hermanas ejercen poderes mágicos especiales como los "Intoners." Estas hermanas han traído la paz a la tierra con su poder para manipular la magia a través del canto. La armonía se rompe cuando la hermana mayor intenta asesinar a sus hermanas más jóvenes con la ayuda de su compañero dragón, Mikhail. A medida que la historia avanza, los jugadores se encuentran en una batalla para desentrañar el misterio de Cero y aprender de sus verdaderas intenciones.